Brooklynde yaşayan Miles Morales isimli siyahi bir gencin hikayesini izleyeceğimiz filmde, farklı bir evrende Spider-Man olmaya hazırlanan küçük bir çocuğun Peter Parker ile tanışması konu alınacak.
Eski bir polis ve eski bir mahkûm olan Spenser, Boston'da iki polisin ölümüyle ilişkili meşum bir komployu açığa çıkarmak için umut vadeden dövüşçü Hawk ile birlik olur.